perinatologyРоссийский вестник перинатологии и педиатрииRossiyskiy Vestnik Perinatologii i Pediatrii (Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics)1027-40652500-2228Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”10.21508/1027-4065-2024-69-2-92-100perinatology-1976Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESСочетание COVID-19 и гриппа: клинико-иммунологические особенности у детейCOVID-19 and the flu: clinical and immunological features in childrenhttps://orcid.org/0000-0002-0895-6707МазанковаЛ. Н.MazankovaL. N.

Мазанкова Людмила Николаевна - д.м.н., проф., зав. кафедрой детских инфекционных болезней педиатрического факультета, гл. внештатный специалист по инфекционным болезням у детей

123995 Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1

Moscow

https://orcid.org/0000-0003-3628-2436КалюжинО. В.KalyuzhinO. V.

Калюжин Олег Витальевич - д.м.н., проф. кафедры клинической иммунологии и аллергологии Института клинической медицины им. Н.В. Склифосовского

119435 Москва, ул. Большая Пироговская, д. 2, стр. 4

Moscow

https://orcid.org/0000-0002-7557-2236ДрачеваН. А.DrachevaN. A.

Драчева Наталья Алексеевна - врач-педиатр, асп. кафедры детских инфекционных болезней

123995 Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1

Moscow

https://orcid.org/0000-0001-7936-0399КлимоваО. И.KlimovaO. I.

Климова Ольга Ивановна - к.м.н., асс. кафедры детских инфекционных болезней, врач-инфекционист Детской городской клинической больницы им. З.А. Башляевой

123995 Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1

Moscow

https://orcid.org/0000-0003-0380-7515СамитоваЭ. Р.SamitovaE. R.

Самитова Эльмира Растямовна - к.м.н., зам. гл. врача по инфекциям; асс. кафедрой детских инфекционных болезней

123995 Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1

Moscow

ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава РоссииРоссияRussian Medical Academy of Continuing Professional EducationRussian FederationФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова» Минздрава России (Сеченовский университет)РоссияSechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)Russian FederationФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России; ГБУЗ «Детская городская клиническая больница им. З.А. Башляевой ДЗМ»РоссияRussian Medical Academy of Continuing Professional Education; Bashlyaeva Children’s City Clinical HospitalRussian Federation20241005202469292100Copyright © Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”, 20242024Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”https://www.ped-perinatology.ru/jour/about/submissions#copyrightNoticehttps://www.ped-perinatology.ru/jour/article/view/1976

В условиях ко-циркуляции возбудителей COVID-19 и других острых респираторных инфекций повышается риск одновременного заражения SARS-CoV-2 и иными патогенами, в частности вирусами гриппа. Ранее опубликованные данные о взаимном влиянии таких сочетанных инфекционных процессов весьма противоречивы.Цель исследования. Определить клинико-иммунологические особенности сочетанного течения COVID-19 и гриппа у детей. Материалы и методы. Среди 3983 госпитализированных детей с COVID-19 методом полимеразной цепной реакции выявили 48 (1,2%) пациентов, ко-инфицированных вирусами гриппа А и В. Углубленному обследованию подвергли 31 ребенка с сочетанием COVID-19/грипп. Группу сравнения составили 30 детей с моноинфекцией SARS-CoV-2. Помимо стандартных физикальных, инструментальных и лабораторных исследований, у пациентов сравниваемых групп с помощью иммуноферментного анализа определяли уровни IgМ и IgG к S-белку SARS-CoV-2 в сыворотке крови.Результаты. У детей с сочетанием гриппа и инфекции, вызванной вариантами SARS-CoV-2 как дельта, так и омикрон, независимо от возраста выявляли острый бронхит чаще, чем у больных моноинфекцией SARS-CoV-2. Ко-инфицирование вирусом гриппа не изменяло частоту развития пневмонии у пациентов с инфекцией SARS-CoV-2-омикрон, а у больных инфекцией SARS-CoV-2-дельта снижало ее. У ко-инфицированных детей были выше выраженность интоксикационного синдрома и уровень D-димера в крови. Кроме того, у пациентов с сочетанием COVID-19 и гриппа выявлены более низкие, чем у с больных моноинфекцией SARS-CoV-2, концентрации IgМ и IgG к S-белку.Заключение. Ко-инфицирование вирусами гриппа изменяет клиническое течение COVID-19, при этом характер и вектор изменений зависят от геноварианта SARS-CoV-2. Установлено снижение выраженности гуморального иммунного ответа на SARS-CoV-2 у ко-инфицированных детей.

In conditions of co-circulation of COVID-19 pathogens and other acute respiratory infections, the risk of simultaneous infection with SARS-CoV-2 and other pathogens, in particular influenza viruses, increases. Previously published data on the mutual influence of such combined infectious processes are very contradictory.Purpose. To determine the clinical and immunological features of the combined course of COVID-19 and influenza in children.Material and methods. Among 3,983 hospitalized children with COVID-19, 48 patients (1.2%) co-infected with influenza A and B viruses were identified by PCR. 31 children with a combination of COVID-19/Influenza were subjected to in-depth examination. The comparison group consisted of 30 children with SARS-CoV-2 monoinfection. In addition to standard physical, instrumental and laboratory studies, serum levels of IgM and IgG to SARS-CoV-2 S protein were determined in patients of the compared groups using ELISA.Results. In children with a combination of influenza and infection caused by both delta and omicron variants of SARS-CoV-2, acute bronchitis was more common, regardless of age, compared with patients with SARS-CoV-2 monoinfection. Co-infection with the influenza virus did not change the incidence of pneumonia in patients with omicron-SARS-CoV-2 infection, and in patients with delta-SARS-CoV-2 infection it decreased it. In co-infected children, the severity of intoxication syndrome and the level of D-dimer in the blood were higher. In addition, patients with a combination of COVID-19 and influenza showed lower concentrations of IgM and IgG to S-protein in comparison with patients with SARS-CoV-2 monoinfection.Conclusion. Co-infection with influenza viruses alters the clinical course of COVID-19, while the nature and vector of changes depend on the SARS-CoV-2 gene variant. A decrease in the severity of the humoral immune response to SARS-CoV-2 in co-infected children was found.

детисочетанная инфекцияCOVID-19гриппSARS-CoV-2childrencombined infectionCOVID-19influenzaSARS-CoV-2ReferencesБаранов А.А., Баранов А.А., Лобзин Ю.В., Намазова-Баранова Л.С., Таточенко В.К., Усков А.Н. и др. Острая респираторная вирусная инфекция у детей: современные подходы к диагностике и лечению. Педиатрическая фармакология 2017; 14(2): 100–108.Baranov A.A., Baranov A.A., Lobzin Yu.V., Namazova-Baranova L.S., Tatochenko V.K., Uskov A.N. et al. Acute respiratory viral infection in children: modern approaches to diagnosis and treatment. Pediatricheskaya farmakologiya 2017; 14(2): 100–108. (in Russ.)Nayak J., Hoy G., Gordon A. Influenza in Children. Cold Spring Harb Perspect Med 2021; 11(1): a038430. DOI: 10.1101/cshperspect.a038430Nayak J., Hoy G., Gordon A. Influenza in Children. Cold Spring Harb Perspect Med 2021; 11(1): a038430. DOI: 10.1101/cshperspect.a038430Krumbein H., Kümmel L.S., Fragkou P.C., Thölken C., Hünerbein B.L., Reiter R., et al. Respiratory viral co-infections in patients with COVID-19 and associated outcomes: A systematic review and meta-analysis. Rev Med Virol 2023; 33(1): e2365. DOI: 10.1002/rmv.2365Krumbein H., Kümmel L.S., Fragkou P.C., Thölken C., Hünerbein B.L., Reiter R., et al. Respiratory viral co-infections in patients with COVID-19 and associated outcomes: A systematic review and meta-analysis. Rev Med Virol 2023; 33(1): e2365. DOI: 10.1002/rmv.2365Swets M.C., Russell C.D., Harrison E.M., Docherty A.B., Lone N., Girvan M. et al. SARS-CoV-2 co-infection with influenza viruses, respiratory syncytial virus, or adenoviruses. Lancet 2022; 399(10334): 1463–1464. DOI: 10.1016/S0140–6736(22)00383-XSwets M.C., Russell C.D., Harrison E.M., Docherty A.B., Lone N., Girvan M. et al. SARS-CoV-2 co-infection with influenza viruses, respiratory syncytial virus, or adenoviruses. Lancet 2022; 399(10334): 1463–1464. DOI: 10.1016/S0140–6736(22)00383-XOzaras R., Cirpin R., Duran A., Duman H., Arslan O., Bakcan Y. et al. Influenza and COVID-19 coinfection: Report of six cases and review of the literature. J Med Virol 2020; 92(11): 2657–2665. DOI: 10.1002/jmv.26125Ozaras R., Cirpin R., Duran A., Duman H., Arslan O., Bakcan Y. et al. Influenza and COVID-19 coinfection: Report of six cases and review of the literature. J Med Virol 2020; 92(11): 2657–2665. DOI: 10.1002/jmv.26125Laris-González A., Avilés-Robles M., Domínguez-Barrera C., Parra-Ortega I., Sánchez-Huerta J.L., Ojeda-Diezbarroso K. et al. Influenza vs. COVID-19: Comparison of Clinical Characteristics and Outcomes in Pediatric Patients in Mex-ico City. Front Pediatr 2021; 9: 676611. DOI: 10.3389/fped.2021.676611Laris-González A., Avilés-Robles M., Domínguez-Barrera C., Parra-Ortega I., Sánchez-Huerta J.L., Ojeda-Diezbarroso K. et al. Influenza vs. COVID-19: Comparison of Clinical Characteristics and Outcomes in Pediatric Patients in Mex-ico City. Front Pediatr 2021; 9: 676611. DOI: 10.3389/fped.2021.676611Kanji J.N., Zelyas N., Pabbaraju K., Granger D., Wong A., Murphy S.A. et al. Respiratory virus coinfections with severe acute respiratory coronavirus virus 2 (SARS-CoV-2) continue to be rare one year into the coronavirus disease 2019 (COVID-19) pandemic in Alberta, Canada (June 2020–May 2021). Infect Control Hosp Epidemiol 2023: 44(5): 805–808. DOI: 10.1017/ice.2021.495Kanji J.N., Zelyas N., Pabbaraju K., Granger D., Wong A., Murphy S.A. et al. Respiratory virus coinfections with severe acute respiratory coronavirus virus 2 (SARS-CoV-2) continue to be rare one year into the coronavirus disease 2019 (COVID-19) pandemic in Alberta, Canada (June 2020–May 2021). Infect Control Hosp Epidemiol 2023: 44(5): 805–808. DOI: 10.1017/ice.2021.495Tang C.Y., Boftsi M., Staudt L., McElroy J.A., Li T., Duong S. et al. SARS-CoV-2 and influenza co-infection: A cross-sectional study in central Missouri during the 2021–2022 influenza season. Virology 2022; 576: 105–110. DOI: 10.1016/j.virol.2022.09.009Tang C.Y., Boftsi M., Staudt L., McElroy J.A., Li T., Duong S. et al. SARS-CoV-2 and influenza co-infection: A cross-sectional study in central Missouri during the 2021–2022 influenza season. Virology 2022; 576: 105–110. DOI: 10.1016/j.virol.2022.09.009Mardani M., Mohammad J. NasiriInfluenza and COVID-19 Co-infection. Arch Clin Infect Dis 2022; 17(3): e131750. DOI: 10.5812/archcid-131750Mardani M., Mohammad J. NasiriInfluenza and COVID-19 Co-infection. Arch Clin Infect Dis 2022; 17(3): e131750. DOI: 10.5812/archcid-131750Kim H.K., Kang J.A., Lyoo K.S., Le T.B., Yeo Y.H., Wong S.S. et al. Severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 and influenza A virus co-infection alters viral tropism and haematological composition in Syrian hamsters. Transbound Emerg Dis 2022; 69(5): e3297–e3304. DOI: 10.1111/tbed.14601Kim H.K., Kang J.A., Lyoo K.S., Le T.B., Yeo Y.H., Wong S.S. et al. Severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 and influenza A virus co-infection alters viral tropism and haematological composition in Syrian hamsters. Transbound Emerg Dis 2022; 69(5): e3297–e3304. DOI: 10.1111/tbed.14601Swets M.C., Russell C.D., Harrison E.M., Docherty A.B., Lone N., Girvan M., et al. SARS-CoV-2 co-infection with influenza viruses, respiratory syncytial virus, or adenoviruses. Lancet 2022; 399: 1463–1464 DOI: 10.1016/S0140–6736(22)00383-XSwets M.C., Russell C.D., Harrison E.M., Docherty A.B., Lone N., Girvan M., et al. SARS-CoV-2 co-infection with influenza viruses, respiratory syncytial virus, or adenoviruses. Lancet 2022; 399: 1463–1464 DOI: 10.1016/S0140–6736(22)00383-XHuang Y., Skarlupka A.L., Jang H., Blas-Machado U., Holladay N., Hogan R.J. et al. SARS-CoV-2 and Influenza A Virus Coinfections in Ferrets. J Virol 2022; 96(5): e0179121. DOI: 10.1128/JVI.01791–21Huang Y., Skarlupka A.L., Jang H., Blas-Machado U., Holladay N., Hogan R.J. et al. SARS-CoV-2 and Influenza A Virus Coinfections in Ferrets. J Virol 2022; 96(5): e0179121. DOI: 10.1128/JVI.01791–21Guan Z., Chen C., Li Y., Yan D., Zhang X., Jiang D. et al. Impact of Coinfection With SARS-CoV-2 and Influenza on Disease Severity: A Systematic Review and Meta-Analysis. Front Public Health 2021; 9: 773130. DOI: 10.3389/fpubh.2021.773130Guan Z., Chen C., Li Y., Yan D., Zhang X., Jiang D. et al. Impact of Coinfection With SARS-CoV-2 and Influenza on Disease Severity: A Systematic Review and Meta-Analysis. Front Public Health 2021; 9: 773130. DOI: 10.3389/fpubh.2021.773130Alosaimi B., Naeem A., Hamed M.E., Alkadi H.S., Alanazi T., Al Rehily S.S. et al. Influenza co-infection associated with severity and mortality in COVID-19 patients. Virol J 2021; 18(1): 127. DOI: 10.1186/s12985–021–01594–0Alosaimi B., Naeem A., Hamed M.E., Alkadi H.S., Alanazi T., Al Rehily S.S. et al. Influenza co-infection associated with severity and mortality in COVID-19 patients. Virol J 2021; 18(1): 127. DOI: 10.1186/s12985–021–01594–0Konala V.M., Adapa S., Gayam V., Naramala S., Daggubati S.R., Kammari C.B., Chenna A. Co-infection with Influenza A and COVID-19. Eur J Case Rep Intern Med 2020; 7(5): 001656. DOI: 10.12890/2020_001656Konala V.M., Adapa S., Gayam V., Naramala S., Daggubati S.R., Kammari C.B., Chenna A. Co-infection with Influenza A and COVID-19. Eur J Case Rep Intern Med 2020; 7(5): 001656. DOI: 10.12890/2020_001656Yin Z., Kang Z., Yang D., Ding S., Luo H., Xiao E. A comparison of clinical and chest CT findings in patients with influenza A (H1N1) virus infection and coronavirus disease (COVID-19). Am J Roentgenol 2020; 5: 1065–1071Yin Z., Kang Z., Yang D., Ding S., Luo H., Xiao E. A comparison of clinical and chest CT findings in patients with influenza A (H1N1) virus infection and coronavirus disease (COVID-19). Am J Roentgenol 2020; 5: 1065–1071

The authors declare that there are no conflicts of interest present.