perinatologyРоссийский вестник перинатологии и педиатрииRossiyskiy Vestnik Perinatologii i Pediatrii (Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics)1027-40652500-2228Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”10.21508/1027-4065-2024-69-3-65-72perinatology-2006Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESМиокардиты после инфекции COVID-19 (SARS-CoV-2) у юных спортсменов: роль методов неинвазивной электрокардиологииMethods of non-invasive electrocardiology in the detection of myocardial damage after COVID-19 (SARS-CoV-2) infection in young elite athleteshttps://orcid.org/0000-0002-0111-3643МакаровЛ. М.MakarovL. M.

Макаров Леонид Михайлович — д.м.н., проф., рук.

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

dr.leonidmakarov@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3691-7449КомолятоваВ. Н.KomoliatovaV. N.

Комолятова Вера Николаевна — д.м.н., врач Центра синкопальных состояний и сердечных аритмий

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

https://orcid.org/0000-0003-3285-3211КиселеваИ. И.KiselevaI. I.

Киселева Ирина Ивановна — врач Центра синкопальных состояний и сердечных аритмий

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

https://orcid.org/0000-0002-3699-2289БесспорточныйД. А.BessportochnyD. A.

Бесспорточный Дмитрий Алексеевич — врач Центра синкопальных состояний и сердечных аритмий

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

https://orcid.org/0000-0002-4867-0594АкопянА. Г.AkopyanA. G.

Акопян Ануш Григорьевна — врач Центра синкопальных состояний и сердечных аритмий

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

https://orcid.org/0000-0002-0314-5235ДмитриеваА. В.DmitrievaA. V.

Дмитриева Алена Владимировна — врач Центра синкопальных состояний и сердечных аритмий 

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

https://orcid.org/0000-0003-1525-177XАксеноваН. В.AksenovaN. V.

Аксенова Наталья Валентиновна — рук. Центра спортивной медицины Федерального научно-клинического центра специализированных видовмедицинской помощи и медицинских технологий

115409 Москва, ул. Москворечье, д. 20

ФГБУ «Федеральный научно-клинический центр специализированных видов медицинской помощи и медицинских технологий» Федерального медико-биологического агентстваРоссияFederal Research and Clinical Center of Specialized Medical Aid and Technologies of Federal Medical and Biology AgencyRussian Federation2024120720246936572Copyright © Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”, 20242024Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”https://www.ped-perinatology.ru/jour/about/submissions#copyrightNoticehttps://www.ped-perinatology.ru/jour/article/view/2006

Влияние новой коронавирусной инфекции, вызванной SARS-CoV-2, на состояние сердечно-сосудистой системы у несовершеннолетних спортсменов остается неопределенным. «Золотым стандартом» их выявления признана магнитно-резонансная томография сердца с контрастированием гадолинием. Однако массовый скрининг с помощью магнитно-резонансной томографии спортсменов не выявил преимущества перед проведением исследования по показаниям. Проведен анализ результатов углубленного медицинского обследования у 1505 юных атлетов, членов юношеских сборных РФ, проходивших обследование в Центре синкопальных состояний и аритмий сердца с 1 сентября 2021 г. по 31 июня 2022 г. Из них 236 (15,7%) спортсменов перенесли инфекцию, вызванную SARS-CoV-2, за 6 мес, предшествующих углубленному медицинскому обследованию. I этап обследования включал осмотр, электро- и эхокардиографию, велоэргометрию. Более углубленное обследование потребовалось 22 (9,3%) спортсменам в связи с выявленными изменениями первого этапа (II этап). Он включал холтеровское мониторирование электрокардиограммы с оценкой турбулентности ритма сердца, микровольтной альтернации Т-зубца и вариабельности ритма сердца, а также электрокардиографию высокого разрешения. При этом 7 (32%) спортсменов с выявленными на этом этапе изменениями были направлены на магнитно-резонансную томографию (III этап). По ее результатам в 4 (1,7% из 236) случаях был диагностирован миоперикардит, назначено необходимое лечение и наблюдение. Заключение. Отмечается низкая (менее 2%) вовлеченность поражения миокарда у юных элитных спортсменов, перенесших инфекцию SARS-CoV-2. Дополнительные методы неинвазивной электрокардиологии, такие как электрокардиография высокого разрешения, холтеровское мониторирование с оценкой вариабельности ритма сердца, турбулентности ритма сердца и микровольтной альтернации зубца Т, позволяют определить показания к проведению магнитно-резонансной томографии сердца.

The impact of the new coronavirus infection (SARS-CoV-2) on the state of the cardiovascular system in minor athletes is uncertain. The “golden” standard for their detection is cardiac magnetic resonance imaging with gadolinium contrast. However, mass screening of athletes using magnetic resonance imaging has not shown any advantage over conducting research according to indications. An analysis of the results of an in-depth medical examination of 1505 young athletes, members of youth teams of the Russian Federation, who were examined at the Center for Syncope and Cardiac Arrhythmias from September 1, 2021 to June 31, 2022, was carried out. 236 athletes (15.7%) suffered SARS-CoV-2 infection for the 6 months preceding the in-depth medical examination. Stage I of the examination included examination, electrocardiography, echocardiography, and bicycle ergometry. 22 athletes (9.3%) required a more in-depth examination due to the identified changes in the first stage (stage II). It included Holter monitoring with assessment of heart rate turbulence, microvolt alternation of the T wave and heart rate variability, and high-resolution electrocardiography. Seven athletes (32%), with changes identified at this stage, were sent for magnetic resonance imaging (stage III). Based on its results, myopericarditis was diagnosed in 4 cases (1.7% of 236), and the necessary treatment and observation were prescribed. Conclusion. There is a low (less than 2%) involvement of myocardial damage in young elite athletes who have had SARS-CoV-2 infection. Additional methods of non-invasive electrocardiology, such as high-resolution electrocardiography, Holter monitoring with assessment of heart rate variability, heart rate turbulence and microvolt alternation of the T wave, make it possible to determine indications for cardiac magnetic resonance imaging.

детиинфекция SARS-CoV2миокардиты у спортсменовюные элитные спортсменынеинвазивная электрокардиологияпоздние потенциалы желудочковвариабельность ритма сердцамикровольтная альтернация Т.childrenSARS-CoV2 infectionmyocarditis in athletesyoung elite athletenoninvasive electrocardiologylate potentialheart rate variabilityT wave alternansReferencesMakarov L. Sudden cardiac death in young athletes. In: Sudden Cardiac Death. Editors P. Magnusson, J.A. LeQuang IntechOpen (London, UK) 2020; 51-62. DOI: 10.5772/intechopen.90627 ISBN 978-1-83880-069-7Makarov L. Sudden cardiac death in young athletes. In: Sudden Cardiac Death. Editors P. Magnusson, J.A. LeQuang IntechOpen (London, UK) 2020; 51-62. DOI: 10.5772/intechopen.90627 ISBN 978-1-83880-069-7Harmon K.G., Asif I.M., Maleszewski J.J., Owens D.S., Prutkin J.M., Salerno J.C. et al. Incidence, cause, and comparative frequency of sudden cardiac death in national collegiate athletic association athletes: A decade in review. Circulation 2015; 132: 10-19. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.115.015431Harmon K.G., Asif I.M., Maleszewski J.J., Owens D.S., Prutkin J.M., Salerno J.C. et al. Incidence, cause, and comparative frequency of sudden cardiac death in national collegiate athletic association athletes: A decade in review. Circulation 2015; 132: 10-19. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.115.015431Peterson D.F., Kucera K., Thomas L.C., Maleszewski J., Rosenthal G. L., Chung E. H. et al. Aetiology and incidence of sudden cardiac arrest and death in young competitive athletes in the USA: a 4-year prospective study. Br J Sports Med 2021; 55(21): 1196-1203. DOI: 10.1136/bjsports-2020-102666Peterson D.F., Kucera K., Thomas L.C., Maleszewski J., Rosenthal G. L., Chung E. H. et al. Aetiology and incidence of sudden cardiac arrest and death in young competitive athletes in the USA: a 4-year prospective study. Br J Sports Med 2021; 55(21): 1196-1203. DOI: 10.1136/bjsports-2020-102666Clerkin K.J., Fried J.A., Raikhelkar J., Sayer G., Griffin J.M., Masoumi A. et al. COVID-19 and Cardiovascular Disease. Circulation 2020; 141: 1648-1655. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.046941Clerkin K.J., Fried J.A., Raikhelkar J., Sayer G., Griffin J.M., Masoumi A. et al. COVID-19 and Cardiovascular Disease. Circulation 2020; 141: 1648-1655. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.046941Brito D., Meester S., Yanamala N., Patel H.B., Balcik B.J., Casaclang-Verzosa G. et al. High prevalence of pericardial involvement in college student athletes recovering from COVID-19. JACC Cardiovasc Imaging 2021; 14: 541-555. DOI: 10.1016/j.jcmg.2020.10.023Brito D., Meester S., Yanamala N., Patel H.B., Balcik B.J., Casaclang-Verzosa G. et al. High prevalence of pericardial involvement in college student athletes recovering from COVID-19. JACC Cardiovasc Imaging 2021; 14: 541-555. DOI: 10.1016/j.jcmg.2020.10.023Clark D.E., Parikh A., Dendy J.M., Diamond A.B., GeorgeDurrett K., Fish F.A. et al. COVID-19 myocardial pathology evaluation in athletes with cardiac magnetic resonance (COMPETE CMR). Circulation 2021; 143: 609-612. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.052573Clark D.E., Parikh A., Dendy J.M., Diamond A.B., GeorgeDurrett K., Fish F.A. et al. COVID-19 myocardial pathology evaluation in athletes with cardiac magnetic resonance (COMPETE CMR). Circulation 2021; 143: 609-612. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.052573Rajpal S., Tong M.S., Borchers J., Zareba K.M., Obarski T.P., Simonetti O.P., Daniels C.J. Cardiovascular magnetic resonance findings in competitive athletes recovering from COVID-19 infection. JAMA Cardiology 2021; 6: 116-118. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.4916Rajpal S., Tong M.S., Borchers J., Zareba K.M., Obarski T.P., Simonetti O.P., Daniels C.J. Cardiovascular magnetic resonance findings in competitive athletes recovering from COVID-19 infection. JAMA Cardiology 2021; 6: 116-118. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.4916Starekova J., Bluemke D.A., Bradham W.S., Eckhardt L.L., Grist T.M., Kusmirek J.E. et al. Evaluation for myocarditis in competitive student athletes recovering from coronavirus disease 2019 with cardiac magnetic resonance imaging. JAMA Cardiology 2021; 6(8): 945-950. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.7444Starekova J., Bluemke D.A., Bradham W.S., Eckhardt L.L., Grist T.M., Kusmirek J.E. et al. Evaluation for myocarditis in competitive student athletes recovering from coronavirus disease 2019 with cardiac magnetic resonance imaging. JAMA Cardiology 2021; 6(8): 945-950. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.7444Gluckman T.J., Bhave N.M., Allenet L.A, Chung E.H., Spatz E.S., Ammirati E. et al. 2022 ACC expert consensus decision pathway on cardiovascular sequelae of COVID-19 in adults: myocarditis and other myocardial involvement, post-acute sequelae of SARS-CoV-2 infection, and return to play: a report of the American College of Cardiology solution set oversight committee. J Am Coll Cardiol 2022; 79: 1717-1756. DOI: 10.1016/j.jacc.2022.02.003Gluckman T.J., Bhave N.M., Allenet L.A, Chung E.H., Spatz E.S., Ammirati E. et al. 2022 ACC expert consensus decision pathway on cardiovascular sequelae of COVID-19 in adults: myocarditis and other myocardial involvement, post-acute sequelae of SARS-CoV-2 infection, and return to play: a report of the American College of Cardiology solution set oversight committee. J Am Coll Cardiol 2022; 79: 1717-1756. DOI: 10.1016/j.jacc.2022.02.003Puntmann V.O., Carerj M.L., Wieters I., Fahim M., Arendt C., Hoffmann J. et al. Outcomes of cardiovascular magnetic resonance imaging in patients recently recovered from coronavirus disease 2019 (COVID- 19). JAMA Cardiology 2020; 5: 1265-1273. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.3557Puntmann V.O., Carerj M.L., Wieters I., Fahim M., Arendt C., Hoffmann J. et al. Outcomes of cardiovascular magnetic resonance imaging in patients recently recovered from coronavirus disease 2019 (COVID- 19). JAMA Cardiology 2020; 5: 1265-1273. DOI: 10.1001/jamacardio.2020.3557Drezner J.A., Ackerman M.J., Anderson J., Ashley E., Asplund C.A., Baggish A.L. et al. Electrocardiographic interpretation in athletes: the ‘Seattle criteria’ Br J Sports Med 2013; 47(3): 122-124. DOI: 10.1136/bjsports-2012-092067.Drezner J.A., Ackerman M.J., Anderson J., Ashley E., Asplund C.A., Baggish A.L. et al. Electrocardiographic interpretation in athletes: the ‘Seattle criteria’ Br J Sports Med 2013; 47(3): 122-124. DOI: 10.1136/bjsports-2012-092067.Sharma S., Drezner J.A., Baggish A., Papadakis M., Wilson M.G., Prutkin J.M. et al. International recommendations for electrocardiographic interpretation in athletes. Eur Heart J 2018; 39(16): 1466-1480. DOI: 10.1093/eurheartj/ehw631Sharma S., Drezner J.A., Baggish A., Papadakis M., Wilson M.G., Prutkin J.M. et al. International recommendations for electrocardiographic interpretation in athletes. Eur Heart J 2018; 39(16): 1466-1480. DOI: 10.1093/eurheartj/ehw631Макаров Л.М. ЭКГ в педиатрии. 3-е издание. М.: Медпрактика- М, 2013; 696 с.Makarov L.М. ECG in pediatry. 3 th ed. Moscow: Medpraktika-M, 2013; 696 p. (in Russ.). ISBN 978-5-98803-297-7Макаров Л.М., Комолятова В.Н., Куприянова О.О., Первова Е.В., Рябыкина Г.В., Соболев А.В. и др. Национальные российские рекомендации по применению методики холтеровского мониторирования в клинической практике. Российский кардиологический журнал 2014; 2(106): 6-71. DOI: 10.15829/1560- 4071-2014-2-6-71. (in Russ.)Makarov L.M., Komolyatova V.N., Kupriyanova O.O., Pervova E.V., Ryabykina G.V., Sobolev A.V. et al. Russian National Guidelines on the Use of Holter Monitoring in Clinical Practice. Rossiiskii kardiologicheskij zhurnal 2014; 2(106): 6-71. DOI: 10.15829/1560-4071-2014-2-6-71. (in Russ.).Verrier R.L., Klingenheben T., Malik M., El-Sherif N., Exner D.V., Hohnloser S.H. et al. Microvolt T-Wave Alternans. Physiological Basis, Methods of Measurement, and Clinical Utility-Consensus Guideline by International Society for Holter and Noninvasive Electrocardiology. J Am Coll Cardiol 2011; 58: 1309-1324. DOI: 10.1016/j.jacc.2011.06.029Verrier R.L., Klingenheben T., Malik M., El-Sherif N., Exner D.V., Hohnloser S.H. et al. Microvolt T-Wave Alternans. Physiological Basis, Methods of Measurement, and Clinical Utility-Consensus Guideline by International Society for Holter and Noninvasive Electrocardiology. J Am Coll Cardiol 2011; 58: 1309-1324. DOI: 10.1016/j.jacc.2011.06.029Makarov L., Komoliatova V. Microvolt T-wave alternans during Holter monitoring in children and adolescents. Ann Noninvasive Electrocardiol 2010; 15(2): 138-144. DOI: 10.1111/j.1542-474X.2010.00354.xMakarov L., Komoliatova V. Microvolt T-wave alternans during Holter monitoring in children and adolescents. Ann Noninvasive Electrocardiol 2010; 15(2): 138-144. DOI: 10.1111/j.1542-474X.2010.00354.xSchmidt G., Malik M., Barthel P., Schneider R., Ulm K., Rolnitzky L. et al. Heart rate turbulence after ventricular premature beats as predictor of mortality after acute myocardial infarction. Lancet 1999; 353: 130-196. DOI: 10.1016/ S0140-6736(98)08428-1Schmidt G., Malik M., Barthel P., Schneider R., Ulm K., Rolnitzky L. et al. Heart rate turbulence after ventricular premature beats as predictor of mortality after acute myocardial infarction. Lancet 1999; 353: 130-196. DOI: 10.1016/ S0140-6736(98)08428-1Макаров Л.М. Холтеровское мониторирование. 4-е изд. ИД М.: Медпрактика-М; 2017: 504.Makarov L.М. Holter monitoring. 4 th ed. Moscow; Medpraktika-M; 2017: 504. (in Russ.). ISBN 978-5-98803-362-2Małek Ł.A., Marczak M., Miłosz-Wieczorek B., Konopka M., Braksator W., Drygas W., Krzywański J. Cardiac involvement in consecutive elite athletes recovered from Covid-19: a magnetic resonance study. J Magn Reson Imaging 2021; 53: 1723-1729. DOI: 10.1002/jmri.27513Małek Ł.A., Marczak M., Miłosz-Wieczorek B., Konopka M., Braksator W., Drygas W., Krzywański J. Cardiac involvement in consecutive elite athletes recovered from Covid-19: a magnetic resonance study. J Magn Reson Imaging 2021; 53: 1723-1729. DOI: 10.1002/jmri.27513Catena C., Colussi G., Bulfone L., Da Porto A., Tascini C., Sechi L.A. Echocardiographic comparison of COVID-19 patients with or without prior biochemical evidence of cardiac injury after recovery. J Am Soc Echocardiogr 2021; 34: 193- 195. DOI: 10.1016/j.echo.2020.10.009Catena C., Colussi G., Bulfone L., Da Porto A., Tascini C., Sechi L.A. Echocardiographic comparison of COVID-19 patients with or without prior biochemical evidence of cardiac injury after recovery. J Am Soc Echocardiogr 2021; 34: 193- 195. DOI: 10.1016/j.echo.2020.10.009Moulson N., Petek B.J., Drezner J.A., Harmon K.G., Kliethermes S.A., Patel M.R., Baggish A.L. Outcomes Registry for Cardiac Conditions in Athletes Investigators. SARSCoV-2 cardiac involvement in young competitive athletes. Circulation 2021; 144: 256-266. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.121.054824Moulson N., Petek B.J., Drezner J.A., Harmon K.G., Kliethermes S.A., Patel M.R., Baggish A.L. Outcomes Registry for Cardiac Conditions in Athletes Investigators. SARSCoV-2 cardiac involvement in young competitive athletes. Circulation 2021; 144: 256-266. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.121.054824Daniels C. J., Rajpal S., Greenshields J.T., Rosenthal G.L., Chung E.H., Terrin M. et al. Prevalence of clinical and subclinical myocarditis in competitive athletes with recent SARSCoV-2 infection results from the big ten COVID-19 cardiac registry. JAMA Cardiology 2021; 6(9): 1078-1087. DOI: 10.1001/jamacardio.2021.5505Daniels C. J., Rajpal S., Greenshields J.T., Rosenthal G.L., Chung E.H., Terrin M. et al. Prevalence of clinical and subclinical myocarditis in competitive athletes with recent SARSCoV-2 infection results from the big ten COVID-19 cardiac registry. JAMA Cardiology 2021; 6(9): 1078-1087. DOI: 10.1001/jamacardio.2021.5505Mestre J.L., Madrid A. H., Moro C. Signal averaged electrocardiography in patients with acute myocarditis. Int J Cardiol 1996; 53(1): 87-89. DOI: 10.1016/0167-5273(95)02479-4Mestre J.L., Madrid A. H., Moro C. Signal averaged electrocardiography in patients with acute myocarditis. Int J Cardiol 1996; 53(1): 87-89. DOI: 10.1016/0167-5273(95)02479-4

The authors declare that there are no conflicts of interest present.