perinatologyРоссийский вестник перинатологии и педиатрииRossiyskiy Vestnik Perinatologii i Pediatrii (Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics)1027-40652500-2228Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”10.21508/1027-4065-2025-70-2-45-51perinatology-2184Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESГуморальный и Т-клеточный иммунный ответ против SARS-CoV-2 у детей с острыми респираторными инфекционными заболеваниямиHumoral and T-cell immune response against SARS-CoV-2 in children with acute respiratory infectionshttps://orcid.org/0000-0003-1878-2234КотелеваС. И.KotelevaS. I.

Котелева Светлана Игоревна — к.м.н., вед. науч. сотр. отдела иммунологии

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0002-1772-5978ПоповаО. П.PopovaO. P.

Попова Ольга Петровна — д.м.н., проф. кафедры детских инфекционных болезней; вед. науч. сотр. отдела иммунологии

125993 Москва, ул. Баррикадная, д. 2/1, стр. 1 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0002-9610-3041ТрушаковаС. И.TrushakovaS. I.

Трушакова Cветлана Викторовна — к.б.н., ст. науч. сотр., лаборатории этиологии и эпидемиологии гриппа

123098 Москва, ул. Гамалеи, д. 16 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0001-6191-260XКапустинИ. В.KapustinI. V.

Капустин Иван Всеволодович — к.м.н., вед. науч. сотр. отдела иммунологии  

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0002-0307-4561НовиковаЛ. И.NovikovaL. I.

Новикова Лидия Ивановна — к.м.н., рук. лаборатории иммунобиологических препаратов 

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0003-3480-6873БляхерМ. С.BlyakherM. S.

Бляхер Мария Сергеевна — д.м.н., проф., рук. лаборатории по изучению клеточных и молекулярных основ иммунитета 

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0002-0335-2752ФедороваИ. М.FedorovaI. M.

Федорова Ирина Михайловна — к.м.н., вед. науч. сотр. отдела иммунологии 

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0001-5895-2520ОдинцовЕ. Е.OdintsovE. E.

Одинцов Евгений Евгеньевич — к.м.н., ст. науч. сотр. отдела иммунологии  

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

https://orcid.org/0000-0002-4548-9888СандаловаС. В.SandalovaS. V.

Сандалова Светлана Вячеславовна — к.м.н., мл. науч. сотр., сотрудник отдела иммунологии 

125212 Москва, ул. Адмирала Макарова, д. 10 

Moscow 

БунинС. В.BuninS. V.

Бунин Сергей Валерьевич — зав. 3-м педиатрическим отделением 

125367 Москва, Волоколамское ш., д. 63 

Moscow

ЛюбезноваИ. Г.LyubeznovaI. G.

Любезнова Ирина Геннадьевна — зав. 9-м инфекционным отделением 

123317 Москва, Шмидтовский проезд, д. 29 

Moscow

ФБУН «Московский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Г.Н. Габричевского Роспотребнадзора»РоссияGabrichevsky Moscow Research Institute of Epidemiology and MicrobiologyRussian FederationФБУН «Московский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Г.Н. Габричевского Роспотребнадзора» ; ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного последипломного образования» Минздрава РоссииРоссияGabrichevsky Moscow Research Institute of Epidemiology and Microbiology ; Russian Medical Academy of Continuous Postgraduate EducationRussian FederationФГБУ «Национальный исследовательский центр эпидемиологии и микробиологии им. почетного академика Н.Ф. Гамалеи» Минздрава РоссииРоссияGamaleya National Research Center for Epidemiology and Microbiology of the Ministry of Health of the Russian FederationRussian FederationГБУЗ «Инфекционная клиническая больница № 1 ДЗМ»РоссияInfectious Clinical Hospital No 1Russian FederationГБУЗ «Детская городская клиническая больница № 9 им. Г.Н. Сперанского ДЗМ»РоссияSperansky Children’s Hospital No 9Russian Federation2025140520257024551Copyright © Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”, 20252025Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”Ltd. “The National Academy of Pediatric Science and Innovation”https://www.ped-perinatology.ru/jour/about/submissions#copyrightNoticehttps://www.ped-perinatology.ru/jour/article/view/2184

Цель исследования. Оценка специфического Т-клеточного и гуморального иммунитета против SARS-CoV-2 у детей, госпитализированных с респираторными инфекционными заболеваниями.Материалы и методы. Проведено обследование 121 ребенка в период с 2021 по 2024 г. Среди них 22% были младше 1 года, 33% — в возрасте 1–3 лет, 21% — в возрасте 4–6 лет, 24% — в возрасте 7–14 лет. У 51 ребенка острая респираторная инфекция сопутствовала течению коклюша. Диагностика острых респираторных вирусных инфекций основывалась на клинических данных и результатах исследования слизи из носоглотки методом ПЦР, в том числе и на SARS-CoV-2. По разработанному нами методу оценено наличие Т-клеток памяти к S-гликопротеину SARS-CoV-2 в крови пациентов. Кроме того, определена концентрация IgG- и IgМ-антител к S-гликопротеину SARS-CoV-2 в сыворотке крови.Результаты. IgG-антитела к S-гликопротеину SARS-CoV-2 в 2021 г. выявлены в крови у 55% детей, в 2022 г. — у 65%, в 2023 г. — у 82%, в 2024 г. — у 96%. Т-клетки памяти при их стимуляции рекомбинантным S-гликопротеином SARS-CoV-2 были обнаружены в 2021 г. в крови у 25% детей, в 2022 г. — у 70%, в 2023 и 2024 гг. — у 19–35%. У детей в возрасте до 3 лет, контакты которых особенно в 2021 г. были ограничены семьей, выявлена значительная (55%) частота серологических маркеров перенесенного недиагностированного COVID-19. В группах пациентов 3–10 лет серопозитивных было еще больше (95–100%). Т-клетки памяти у детей до 3 лет обнаруживались реже, чем после 3 лет.Заключение. Обследование лиц, переносящих различные респираторные заболевания, может уточнить представления о том, какая часть населения приобрела иммунитет против SARS-CoV-2, а также оценить роль Т-клеток памяти и антител к «предковым» и актуальным штаммам SARS-CoV-2 в ограничении заболеваемости.

Objective. The aim was to evaluate specific T-cell and antibodies against SARS-CoV-2 in children hospitalized with respiratory infectious diseases.Materials and methods. Examination of 121 children was carried out in 2021–2024. Among them 22% of patients were under 1 year of age, 33% — 1–3 years, 21% 4–6 years, 24% 7–14 years. In 51 children acute respiratory infection was concomitant with the course of pertussis. Diagnosis of acute respiratory viral infections was based on clinical data and on PCR testing of nasopharyngeal mucus including PCR testing for SARS-CoV-2. Using a method we developed, memory T cells specific to the SARS-CoV-2 S-glycoprotein were assessed in patients' blood. IgG- and IgM-antibodies to SARS-CoV-2 S-glycoprotein in blood serum were also tested.Results. IgG antibodies to S-glycoprotein SARS-CoV-2 were detected in the blood of 55% of children in 2021, 65% in 2022, 82% in 2023, and 96% in 2024. T lymphocytes activated by stimulation with recombinant S-glycoprotein SARS-CoV-2 were detected in the blood of 25% of children in 2021, 70% in 2022 and 19–35% in 2023–2024. A significant (55%) frequency of serologic markers of transmitted undiagnosed COVID-19 was found in children under 3 years of age whose contacts, especially in 2021, were limited to family. In the groups of patients 3–14 years old, even more children were seropositive (95–100%). Memory T cells were found less frequently in children younger 3 years than after 3 years of age.Conclusion. Examination of individuals with various respiratory diseases can clarify ideas about what part of the population has acquired immunity against SARS-CoV-2, as well as assess the role of memory T cells and antibodies to “ancestral” and current strains of SARS-CoV-2 in limiting morbidity.

детиCOVID-19коклюшострые респираторные вирусные инфекцииТ-клетки памятиантителаchildrenCOVID-19pertussisacute respiratory viral infectionmemory T-cellantibodiesReferencesWilliams P.C.M., Howard-Jones A.R., Hsu P., Palasanthiran P., Gray P.E., McMullan B.J., et al. SARS-CoV-2 in children: spectrum of disease, transmission and immunopathological underpinnings. Pathology 2020; 52(7): 801–808. DOI: 10.1016/j.pathol.2020.08.001Williams P.C.M., Howard-Jones A.R., Hsu P., Palasanthiran P., Gray P.E., McMullan B.J., et al. SARS-CoV-2 in children: spectrum of disease, transmission and immunopathological underpinnings. Pathology 2020; 52(7): 801–808. DOI: 10.1016/j.pathol.2020.08.001Úbeda M., Maza M.C., Delgado P., Horndler L., Abia D., García-Bermejo L., et al. Diversity of immune responses in children highly exposed to SARS-CoV-2. Front Immunol 2023; 14: 1105237. DOI: 10.3389/fimmu.2023.1105237Úbeda M., Maza M.C., Delgado P., Horndler L., Abia D., García-Bermejo L., et al. Diversity of immune responses in children highly exposed to SARS-CoV-2. Front Immunol 2023; 14: 1105237. DOI: 10.3389/fimmu.2023.1105237Franczak J., Moppert J., Sobolewska-Pilarczyk M., Pawłowska M. The Seroprevalence of SARS-CoV-2 IgG Antibodies in Children Hospitalized for Reasons Other Than COVID-19. J Clin Med 2022; 11(13): 3819. DOI: 10.3390/jcm11133819Franczak J., Moppert J., Sobolewska-Pilarczyk M., Pawłowska M. The Seroprevalence of SARS-CoV-2 IgG Antibodies in Children Hospitalized for Reasons Other Than COVID-19. J Clin Med 2022; 11(13): 3819. DOI: 10.3390/jcm11133819Acker K.P., Levine D.A., Varghese M., Nash K.A., RoyChoudhury A., Abramson E.L., et al. Indications for Hospitalization in Children with SARS-CoV-2 Infection during the Omicron Wave in New York City. Children (Basel) 2022; 9(7): 1043. DOI: 10.3390/children9071043Acker K.P., Levine D.A., Varghese M., Nash K.A., RoyChoudhury A., Abramson E.L., et al. Indications for Hospitalization in Children with SARS-CoV-2 Infection during the Omicron Wave in New York City. Children (Basel) 2022; 9(7): 1043. DOI: 10.3390/children9071043Trofin F., Luncă C., Păduraru D., Anton-Păduraru D.T., Buzilă E.R., Nastase E.V., et al. SARS-CoV-2 Seroprevalence in Children under 5 Years Old-A Regional Seroepidemiological Study. Medicina (Kaunas) 2024; 60(3): 384. DOI: 10.3390/medicina60030384Trofin F., Luncă C., Păduraru D., Anton-Păduraru D.T., Buzilă E.R., Nastase E.V., et al. SARS-CoV-2 Seroprevalence in Children under 5 Years Old-A Regional Seroepidemiological Study. Medicina (Kaunas) 2024; 60(3): 384. DOI: 10.3390/medicina60030384Dimopoulou D., Sotiri D., Kousi D., Loulou G., Raptaki K., Neofytou A., et al. SARS-CoV-2 seroprevalence among children in Greece during Omicron variant period. Eur J Pediatr 2024; 183(5): 2491–2499. DOI: 10.1007/s00431–024–05486–7Dimopoulou D., Sotiri D., Kousi D., Loulou G., Raptaki K., Neofytou A., et al. SARS-CoV-2 seroprevalence among children in Greece during Omicron variant period. Eur J Pediatr 2024; 183(5): 2491–2499. DOI: 10.1007/s00431–024–05486–7Filippatos F., Tatsi E.B., Dellis C., Koukou D.M., Papagiannopoulos C., Margeli A., et al. SARS-CoV-2 seroepidemiology in paediatric population during Delta and Omicron predominance. Epidemiol Infect 2022; 150: e177. DOI: 10.1017/S0950268822001601Filippatos F., Tatsi E.B., Dellis C., Koukou D.M., Papagiannopoulos C., Margeli A., et al. SARS-CoV-2 seroepidemiology in paediatric population during Delta and Omicron predominance. Epidemiol Infect 2022; 150: e177. DOI: 10.1017/S0950268822001601Бляхер М.С., Федорова И.М., Тульская Е.А., Капустин И.В., Котелева С.И., Рамазанова З.К. и др. Определение специфического Т-клеточного иммунитета к антигенам вируса SARS-CoV-2 у людей, переболевших COVID-19. Вопросы вирусологии 2022; 67(6): 527–537. DOI: 10.36233/0507–4088–151Blyakher M.S., Fedorova I.M., Tulskaya E.A., Kapustin I.V., Koteleva S.I., Ramazanova Z.K., et al. Assesment of specific T-cell immunity to SARS-CoV-2 virus antigens in COVID-19 reconvalescents. Voprosy Virusologii 2022; 67(6): 527–537. (in Russ.) DOI: 10.36233/0507–4088–151Бляхер М.С., Федорова И.М., Котелева С.И., Капустин И.В., Тульская Е.А., Рамазанова З.К. и др. Алгоритм оценки уровня Т-клеточного иммунного ответа против SARS-CoV-2 и результаты его применения у невакцинированных и вакцинированных людей, переболевших COVID-19. Инфекция и иммунитет 2024; 14(3): 452–458 DOI: 10.15789/2220–7619-AFA-16736Blyakher M.S., Fedorova I.M., Koteleva S.I., Kapustin I.V., Tulskaya E.A., Ramazanova Z.K., et al. Algorithm for assessing the level of T cell immune response against SARSCoV-2 and the results of its application in unvaccinated and vaccinated people who have been infected with COVID-19. Infektsiya i immunitet 2024; 14(3): 452–458. (in Russ.) DOI: 10.15789/2220–7619-AFA-16736Engels G., Oechsle A.L., Schlegtendal A., Maier C., Holzwarth S., Streng A., et al. IMMUNEBRIDGE KIDS study group. SARS-CoV-2 seroimmunity and quality of life in children and adolescents in relation to infections and vaccinations: the IMMUNEBRIDGE KIDS cross-sectional study, 2022. Infection 2023; 51: 1531–1539. DOI: 10.1007/s15010–023–02052–5Engels G., Oechsle A.L., Schlegtendal A., Maier C., Holzwarth S., Streng A., et al. IMMUNEBRIDGE KIDS study group. SARS-CoV-2 seroimmunity and quality of life in children and adolescents in relation to infections and vaccinations: the IMMUNEBRIDGE KIDS cross-sectional study, 2022. Infection 2023; 51: 1531–1539. DOI: 10.1007/s15010–023–02052–5Москалева Е.В., Петрова А.Г., Рычкова Л.В., Новикова Е.А., Ваняркина А.С. Состояние показателей иммунного статуса у детей после перенесенной новой коронавирусной инфекции. Acta biomedica scientifica 2021; 6(2): 58–62. DOI: 10.29413/ABS.2021–6.2.6Moskaleva E.V., Petrova A.G., Rychkova L.V., Novikova E.A., Vanyarkinа A.S. Indicators of the Immune Status in Children after a New Coronavirus Infection. Acta Biomedica Scientifica 2021; 6(2): 58–62. (in Russ.) DOI: 10.29413/ABS.2021–6.2.6Ковтун О.П., Оленькова О.М., Бейкин Я.Б. Иммунный ответ при новой коронавирусной инфекции COVID-19 у детей и взрослых. Уральский медицинский журнал 2021; 20(4): 12–17. DOI: 10.52420/2071–5943–2021–20–4–12–17Kovtun O.P., Olenkova O.M., Beikin J.B. Immune response in new coronavirus infection COVID-19 in children and adults. Ural’skij medicinskij zhurnal 2021; 20(4): 12–17. (in Russ.) DOI: 10.52420/2071–5943–2021–20–4–12–17Евсеева Г.П., Лазарева М.А., Власова М.А., Наговицына Е.Б., Супрун С.В., Телепнева Р.С. и др. Оценка уровня иммунной прослойки к SARS-CoV-2 у детей в условиях новой коронавирусной инфекции COVID-19. Бюллетень физиологии и патологии дыхания 2023; 88: 59–68. DOI: 10.36604/1998–5029–2023–88–59–68Evseeva G.P., Lazareva M.A., Vlasova M.A., Nagovitsyna E.В., Suprun S.V., Telepneva R.S., et al. Assessment of the level of immune layer to SARS-CoV-2 in children under conditions of novel coronavirus infection COVID-19. Bûlleten’ fiziologii i patologii dyhaniâ 2023; 88: 59–68. (in Russ.) DOI: 10.36604/1998–5029–2023–88–59–68Щербак С.Г., Вологжанин Д.А., Голота А.С., Камилова Т.А., Макаренко С.В. Клеточный иммунитет у больных COVID-19: молекулярная биология, патофизиология и клиническое значение. Клиническая практика 2022; 13(2): 66–87. DOI: 10.17816/clinpract106239Sсherbak S.G., Vologzhanin D.A., Golota A.S., Kamilova T.A., Makarenko S.V. Cellular Immunity in Patients with COVID-19: Molecular Biology, Pathophysiology, and Clinical Implications. Klinicheskaja praktika 2022; 13(2): 66–87. (in Russ.) DOI: 10.17816/clinpract106239Dowell A.C., Butler M.S., Jinks E., Tut G., Lancaster T., Sylla P., et al. Children develop robust and sustained cross-reactive spike-specific immune responses to SARS-CoV-2 infection. Nat Immunol 2022; 23(1): 40–49. DOI: 10.1038/s41590–021–01089–8Dowell A.C., Butler M.S., Jinks E., Tut G., Lancaster T., Sylla P., et al. Children develop robust and sustained cross-reactive spike-specific immune responses to SARS-CoV-2 infection. Nat Immunol 2022; 23(1): 40–49. DOI: 10.1038/s41590–021–01089–8Топтыгина А.П., Афридонова З.Э., Закиров Р.Ш., Семикина Е.Л. Поддержание иммунологической памяти к вирусу SARS-CoV-2 в условиях пандемии. Инфекция и иммунитет 2023; 13(1): 55–66. DOI: 10.15789/2220–7619-MIM-2009Toptygina A.P., Afridonova Z.E., Zakirov R.Sh., Semikina E.L. Maintaining immunological memory to the SARS-CoV-2 virus during COVID-19 pandemic. Infektsiya i immunitet 2023; 13(1): 55–66. (in Russ.) DOI: 10.15789/2220–7619-MIM-2009

The authors declare that there are no conflicts of interest present.